Evolución del nabo silvestre (Brassica rapa L.) con resistencia transgénica a glifosato en Argentina y su costo en la aptitud biológica

Abstract

La expansión de malezas resistentes a herbicidas constituye uno de los principales desafíos de la agricultura moderna. En Argentina, Brassica rapa se ha convertido en una maleza problemática en sistemas agrícolas extensivos, donde se han detectado poblaciones ferales con resistencia transgénica a glifosato (GT73) y, en algunos casos, resistencia múltiple a inhibidores de la enzima AHAS. La presencia y rápida dispersión de estos biotipos plantean interrogantes acerca de su origen evolutivo, su variabilidad genética y la posible existencia de costos en la aptitud biológica asociados a la resistencia. El objetivo general de esta tesis fue caracterizar poblaciones argentinas de B. rapa desde un enfoque integral, evaluando su variabilidad morfológica, su desempeño fisiológico en etapas tempranas del ciclo de vida y su estructura genética en comparación con poblaciones de diversas regiones del mundo, con el fin de comprender los procesos evolutivos que explican su expansión en agroecosistemas. En primer lugar, se realizó una caracterización morfológica de poblaciones argentinas resistentes y susceptibles. Los resultados evidenciaron una diferenciación fenotípica poco marcada y amplias similitudes en rasgos vegetativos y reproductivos, lo que sugirió una baja diferenciación morfológica entre poblaciones, probablemente asociada a flujo génico recurrente y a presiones selectivas similares en agroecosistemas. En segundo lugar, se evaluaron posibles costos de la aptitud biológica asociados a la resistencia a herbicidas mediante ensayos de germinación, energía germinativa y emergencia a campo, así como la medición de componentes vegetativos y reproductivos. Los resultados no mostraron diferencias consistentes entre biotipos resistentes y susceptibles, indicando que la resistencia transgénica a glifosato no implicó costos detectables en la aptitud biológica en las primeras etapas de desarrollo ni en el estadio reproductivo. Asimismo, la dinámica de emergencia estuvo fuertemente influenciada por factores ambientales, particularmente la temperatura, el almacenamiento y la profundidad a la que estaban enterradas las semillas, más que por la condición de resistencia. Finalmente, se analizaron patrones de diversidad genética y estructura poblacional mediante genotipificación por secuenciación (GBS) y marcadores SNP, comparando accesiones argentinas con materiales de diversas regiones del mundo previamente publicados. Los análisis revelaron una identidad genética propia de las poblaciones argentinas, ausencia de estructura genética entre poblaciones resistentes y susceptibles, y evidencia compatible con un origen local de la resistencia, probablemente generado a través de flujo génico desde cultivos ilegales de B. napus transgénico, seguido de introgresión y expansión dentro de poblaciones ferales. Asimismo, los resultados sugieren al menos dos introducciones para las accesiones susceptibles. En conjunto, esta tesis demuestra que la expansión de B. rapa resistente a herbicidas en Argentina responde a procesos evolutivos donde interactúan domesticación, feralización, flujo génico interespecífico y fuerte presión de selección agrícola. La ausencia de costos en la aptitud biológica, junto con el uso recurrente de glifosato, habría favorecido la persistencia y dispersión de los biotipos resistentes. Más allá de su condición de maleza problemática, las poblaciones argentinas de B. rapa representan un sistema modelo para estudiar dinámicas de introgresión cultivo–maleza y constituyen además un reservorio potencial de diversidad genética de interés para el mejoramiento futuro.

The expansion of herbicide-resistant weeds represents one of the major challenges facing modern agriculture. In Argentina, Brassica rapa has become a problematic weed in extensive cropping systems, where feral populations carrying transgenic glyphosate resistance (GT73) and, in some cases, multiple resistance to acetohydroxyacid synthase (AHAS) inhibitors have been detected. The presence and rapid spread of these biotypes raise important questions regarding their evolutionary origin, genetic variability, and the potential existence of adaptive costs associated with resistance. The overall objective of this thesis was to characterize Argentinian populations of B. rapa through an integrative approach, assessing their morphological variability, early-life physiological performance, and genetic structure in comparison with populations from diverse regions of the world, in order to better understand the evolutionary processes underlying their expansion in agroecosystems. First, a morphological characterization of resistant and susceptible Argentinian populations was conducted. Results revealed limited phenotypic differentiation and broad similarities in vegetative and reproductive traits, suggesting low morphological divergence among populations, likely associated with recurrent gene flow and similar selective pressures across agroecosystems. Second, potential fitness costs associated with herbicide resistance were evaluated through germination assays, germination energy tests, field emergence trials, and the measurement of vegetative and reproductive components. No consistent differences were detected between resistant and susceptible biotypes, indicating that transgenic glyphosate resistance did not entail detectable fitness costs during early developmental stages or at the reproductive stage. Emergence dynamics were strongly influenced by environmental factors, particularly temperature, seed storage conditions, and burial depth, rather than by resistance status. Finally, patterns of genetic diversity and population structure were analyzed using genotyping-by-sequencing (GBS) and SNP markers, comparing Argentinian accessions with previously published materials from multiple world regions. The analyses revealed a distinctive genetic identity of Argentinian populations, no genetic structure separating resistant and susceptible biotypes, and evidence consistent with a local origin of resistance, likely driven by gene flow from illegal transgenic B. napus cultivation followed by introgression and expansion within feral populations. Additionally, the results suggest at least two independent introductions for susceptible accessions. Overall, this thesis demonstrates that the expansion of herbicide-resistant B. rapa in Argentina is shaped by interacting evolutionary processes, including domestication, feralization, interspecific gene flow, and strong agricultural selection pressure. The absence of detectable adaptive costs, together with the recurrent use of glyphosate, likely facilitated the persistence and spread of resistant biotypes. Beyond their status as problematic weeds, Argentinian populations of B. rapa constitute a valuable model system for studying crop–weed introgression dynamics and represent a potential reservoir of genetic diversity of interest for future breeding efforts.